Храм был построен на участке, приобретённом при участии архимандрита Антонина (Капустина) в 1868 году. Ещё до строительства церкви на купленной земле был построен странноприимный дом для православных паломников, прибывавших в Палестину через порт Яффа, выкопан колодец, посажены плодовые (апельсины, лимоны, маслины, гранаты, смоквы) и декоративные (кипарисы, эвкалипты, сосны) деревья.
Как правило, маршрут таких паломников лежал в Иерусалим через селения Рамле, Лод и Абу-Гош в сопровождении охраны и представителей Русской Духовной Миссии в Иерусалиме, а с 1882 года и Императорского Православного Палестинского Общества. Значимость пристанища для паломников еще более увеличилась после открытия Яффо-Иерусалимской железной дороги.
В строительстве храма, начатом 6 октября 1888 года в присутствии великих князей Сергея и Павла Александровичей и великой княгини Елисаветы Федоровны, принимали участие итальянские мастера и местные жители, иконы писал художник и критик А. З. Ледаков. 16 (28) января 1894 года церковь была освящена патриархом Иерусалимским Герасимом в сослужении митрополита Петра Аравийского и архиепископа Иорданского, а также архимандрита Антонина.
К концу XX -го века храм, как и прочие здания подворья, обветшали. Активные восстановительные работы начались в 1995 году и завершились к 2000 году при игумене Пимене (Хараиме), бывшем ключарём подворья до конца 2010 года.
В ноябре 2008 года сообщалось, что налоговое ведомство Израиля предъявило иск Русской духовной миссии за неуплату налогов на «неиспользуемую землю»; под арестом якобы оказался участок подворья в Яффе площадью 3.2 гектара.
The temple was built on a plot acquired with the participation of Archimandrite Antonin (Kapustin) in 1868. Even before the construction of the church, a hospice was built on the purchased land for Orthodox pilgrims who arrived in Palestine through the port of Jaffa, a well was dug, fruit trees (oranges, lemons, olives, pomegranates, figs) and ornamental trees (cypresses, eucalyptus, pines) were planted.
As a rule, the route of such pilgrims was to Jerusalem through the villages of Ramle, Lod and Abu Gosh, accompanied by guards and representatives of the Russian Ecclesiastical Mission in Jerusalem, and since 1882 the Imperial Orthodox Palestine Society. The significance of the haven for pilgrims increased even more after the opening of the Jaffa-Jerusalem railway.
Italian masters and local residents took part in the construction of the temple, which began on October 6.1888 in the presence of Grand Dukes Sergei and Pavel Alexandrovich and Grand Duchess Elisaveta Feodorovna, the icons were painted by the artist and critic A. Z. Ledakov. On January 16 (28), 1894, the church was consecrated by Patriarch Gerasim of Jerusalem, co-served by Metropolitan Peter of Arabia and the Archbishop of Jordan, as well as Archimandrite Antonin.
By the end of the 20th century, the temple, like other buildings of the courtyard, was dilapidated. Active restoration work began in 1995 and was completed by 2000 under Abbot Pimen (Haraim), who was the church attendant until the end of 2010.
In November 2008, it was reported that the Israeli tax authority sued the Russian Ecclesiastical Mission for non-payment of taxes on "unused land"; allegedly under arrest was a plot of a farmstead in Jaffa with an area of .3. 2 hectares.